Фауна, биология, экология трематод, развивающихся с участием пресноводных переднежаберных моллюсков приморского края 03. 00. 08 зоология 03. 00. 19 паразитология
| Вид материала | Автореферат диссертации |
- Фауна, биология и экология рода anopheles mg. (Сем. Culicidae) в прибрежных экосистемах, 1214.31kb.
- Департамент по тарифам приморского края, 19.48kb.
- 1 Разработка урока. Урок-игра. Телепередача "В мире животных. Моллюски" 2 Учебный предмет:, 47.42kb.
- Департамент имущественных отношений приморского края распоряжение, 17.48kb.
- «О внесении изменений в Закон Приморского края от 02 августа 2005 года №271-кз «О бюджетном, 12.13kb.
- Инструкция по организации антивирусной защиты в автоматизированных системах, предназначенных, 35.31kb.
- Федеральное агентство по рыболовству, 102.49kb.
- Фауна иксодовых клещей и эколого-биологические основы мер борьбы с ними в условиях, 823.3kb.
- Конституции Российской Федерации, федеральном закон, 1181.14kb.
- 1. Биология как наука, ее достижения, связи с другими науками. Методы изучения живых, 864.83kb.
Глава 3. Фауна трематод и их жизненные циклы
Обнаружено 72 вида трематод, относящихся к 22 семействам и 35 родам (таблица 1). В экспериментальных условиях изучено 39 жизненных циклов, из них впервые - для 20 видов трематод, для 12 - впервые на территории России и для 7 - на территории Приморского края. Кроме того, для 13 видов сосальщиков установлены вторые промежуточные хозяева. Для 71 вида изучена морфология всех выявленных стадий развития. Видовой статус определен для 42 видов трематод, родовой - для 16. Обоснован 1 новый род, описано 8 видов новых для науки, обнаружено 23 вида новых для фауны Приморского края, из которых 16 новые для России.
Глава 4. Некоторые адаптации церкарий к заражению вторых хозяев
В главе приведены данные по результатам исследований жизненных циклов и поведения церкарий 53 видов трематод 18 семейств.
Существующие у трематод адаптации (ритм выхода церкарий из моллюска-хозяина, таксисы церкарий и т.д.) к заражению второго хозяина закономерны и формировались в процессе исторического развития взаимосвязей в системе трематоды-вторые хозяева. Такие приспособления обеспечивают сопряженность пространственно–временных свойств гемипопуляций церкарий с таковыми вторых хозяев, что для N–количества трематод увеличивает вероятность проникновения в облигатного хозяина (Гинецинская, 1968; Combes, Theron, 1981; Гинецинская, 1983; Theron, Combes, 1988; Беспрозванных, 1990, 2000; Прокофьев, 1994, 1996, 1997, 1999, 2001, 2005; Combes et al., 1994; Haas, 1994; Галактионов, Добровольский, 1998 и др.).
4.1. Суточный ритм выхода и таксисы церкарий
Обнаруженные нами трематоды относятся или к группе с циркадным типом эмиссии церкарий или к группе, не имеющей выраженного пика выхода (рис. 1). Среди первых можно выделить две группы трематод с дневной и ночной эмиссией церкарий
Трематоды с дневной эмиссией церкарий. В состав группы входят церкарии трематод из семейств Cyathocotylidae, Heterophyidae, Opisthorchidae, Echinostomidae, Psilostomatidae и Notocotylidae, у которых пик эмиссии приходится на дневные часы (12-15 час) и для большинства особей в гемипопуляциях церкарий свойственна положительная фотореакция (исключение Holostephanus cobitidis – облигатный второй хозяин Cobitis taenia - донные рыбы). Среди обнаруженных трематод перечисленных выше семейств к наиболее узкоспециализированным по таким показателям, как период эмиссии (11-16 час) и дисперсия, относятся церкарии видов Echinochasmus milvi, E. suifunensis, E. spinosus, Pygidiopsis sp., Centrocestus armatus и Microparyphium kyushuensis (пассивный способ заражения второго хозяина - рыб). Они обладают резко выраженным положительным фототаксисом и после попадания во внешнюю среду моментально перемещаются в более освещенные участки емкости, образуя четко ограниченное облако. В естественных условиях наибольшая экстенсивность и интенсивность инвазии этими трематододами обнаружена у рыб Rhodeus sericeus sericeus и Leuciscus waleckii tumensis (экстенсивность инвазии 46-87%, интенсивность – до 1000 метацеркарий), держащихся преимущественно в прибрежной части водоема в верхних слоях воды. Зараженность донных рыб Nemachilus barbatulus toni, Cobitis taenia и Rhinogobius macrognathus до 27% и 1-6 метацеркарий.
Сходный период эмиссии и способ заражение второго хозяина свойствен и церкариям видов E. japonicus и E. beleocephalus. Однако гемипопуляции церкарий этих видов трематод включают особей как с выраженным, так и не выраженным фототаксисом. В их циркуляцию уже вовлечены не только рыбы, но и головастики лягушек.
Другое поведение во внешней среде обнаруживают церкарии родов Sanguinicola, Metagonimus, Holostephanus, Paracoenogonimus, Clonorchis и видов Opisthorchidae gen. spp., входящие в состав этой же группы, но осуществляющие активное проникновение в рыб (Opisthorchidae gen. spp. заражают также моллюсков и головастиков). Период выхода церкарий из моллюсков (10-17 часов). Гемипопуляции церкарий указанных трематод включают особей с различной реактивностью на свет. В результате первичной дисперсии образуются два облака: «доминантное» и «сателлитное» (Галактионов, Добровольский, 1998), каждое из которых включает приблизительно одинаковое количество церкарий. Одно из них представляет собой относительно плотное скопление церкарий в участках емкости с наибольшей освещенностью, второе – разреженное, где особи паразита занимают большую часть площади и объема сосуда. Данное приспособление обеспечивает более широкие возможности трематодам для реализации жизненного цикла. Например, в циркуляции трематод Metagonimus yokogawai участвуют не только рыбы, держащиеся в верхних слоях или толще воды (экстенсивность инвазии 5.9-86.7%, интенсивность 1-1000 метацеркарий), но и донные обитатели (6.3-46.7% и 2-35 метацеркарий), а у видов Opisthorchidae gen. spp., помимо донных рыб, моллюски и головастики.
По времени выхода из моллюска к этой же группе можно отнести и церкарий сосальщиков родов Notocotylus, Catatropis, и Psilotrema, инцистирующихся во внешней среде. Церкарии этих трематод покидают моллюсков в светлое время суток, при этом до 80-90% из них образуют адолескарий в наиболее освещенных участках сосуда. Остальные - более или менее равномерно распределяются по площади емкости. По-видимому, с одной стороны, это делает паразита более доступным для окончательного хозяина - уток Anas spp., а с другой - создает основу для естественного отбора.
Трематоды с ночной эмиссией церкарий. Вторую группу составляют церкарии, выход которых из моллюсков достигает максимума в ночной период, с ноля до трех часов (рис. 1). Церкарии семейств Lecithodendriidae, Microphalidae, Pleurogenidae и Eumegacetidae, а также Paragonimidae и Nanophyetidae обладают положительным геотаксисом. Однако, за исключением Paragonimus westermani и Nanophyetus salmincola (церкарии короткохвостые), они перемещаются в придонные слои воды не сразу после выхода из моллюска. Свободное существование церкарий распадается на периоды расселения и «поиска» второго промежуточного хозяина, без подразделения их гемипопуляции на «доминантное» и «сателлитное» облака. Биологический смысл такого поведения церкарий выявляется при сопоставлении его с особенностями экологии их вторых промежуточных хозяев, роль которых выполняют донные или придонные беспозвоночные – личинки поденок, веснянок, ручейников и стрекоз. Обособленно стоят виды P. westermani и N.
Рис. 1. Адаптации церкарий к заражению вторых хозяев.
П
римечание: *- продолжительность жизни трематод на стадии церкарии до 10 суток, остальных, в зависимости от вида, от 20 мин. до 60 час, - вторые хозяева.salmincola. Они сразу после выхода из моллюска оказываются в зоне хозяина, роль которого исполняют, соответственно, раки рода Cambaroides (их ночная активность обеспечивает контакт с малоподвижными церкариями) и рыбы сем. Salmonidae (в ночное время держатся у дна на литорали реки).
Трематоды с невыраженным периодом эмиссии церкарий. Церкарии третьей группы (Isoparorchis hypselobagri, Genarchopsis goppo, Sphaeridiotrema spp., Parasymphylodora spp., и Asymphylotrema macracetabulum) покидают моллюсков по мере созревания, т.е. без пика выхода. Отсутствие пика выхода для первых двух объясняется большой продолжительностью их жизни во внешней среде (до 10 суток, а возможно - и более), остальных - наличием круглосуточного контакта со вторым хозяином (моллюски и турбеллярии).
4.2 Поиск и проникновение церкарий во второго хозяина
В группу трематод с циркадным типом эмиссии церкарий входят виды, для которых характерно активное перемещение в зоне второго хозяина. Трематоды, не имеющие пика эмиссии, включают как активно перемещающихся церкарий, так и не обладающих локомоторными способностями (рис. 1). В свою очередь, состав тех и других неоднороден и включает церкарий с активным и пассивным способами проникновения во второго хозяина.
Церкарии с локомоционными способностями и активным проникновением в хозяина. Церкарии Metagonimus yokogawai, M. katsuradai, Heterophyidae gen. sp., Sanguinicola spp., Holostephanus spp., Opisthorchidae gen. spp. (вторые промежуточные хозяева - рыбы) и Mosesia spp., Parabascus khotenovskii, Prosthodendrium dollfusi, Lecithodollfusia anatina, Acanthatrium ovatum (ручейники, поденки и веснянки) обладают дискретной локомоцией (рис. 1). Наряду с этим для первых характерен реотаксис, а вторые способны переползать по дну.
Вопрос о причинах дискретности в поведении церкарий неоднократно поднимался в литературе (Combes et all, 1994; Haas, 1994; Haas et all, 1994; Галактионов, Добровольский, 1998). Одни из них (Combes et all, 1994; Haas et all, 1994) склонны считать дискретную локомоцию церкарий, а именно - период неподвижного флотирования, как приспособление, позволяющее церкариям избежать поедания другими организмами. Однако неподвижные церкарии родов Isoparorchis, Genarchopsis (цистофорные) и ксифидиоцеркарии Lecithodendriidae gen. sp. 1 попадают во второго промежуточного хозяина как раз при поедании их животными. Кроме того, в любом водоеме встречаются и хищники, реагирующие на движущиеся объекты (личинки стрекоз и др.), и собиратели, питающиеся неподвижными объектами (личинки комаров, циклопы, поденки и др.). Более реалистично объяснение дискретной локомоции как адаптации к пролонгированию сроков жизни церкарий (Галактионов, Добровольский, 1998).
К этой группе можно отнести и трематод видов Nanophyetus salmincola и Paragonimus westermani. В силу короткохвостости церкарии перемещаются по дну с помощью присосок, периодически останавливаются, вытягивают передний конец тела и осуществляют им круговые движения.
Церкарии с локомоционными способностями и пассивным проникновением в хозяина. В случае пассивного проникновения в хозяина церкарии или концентрируются в наиболее освещенном участке емкости (Centrocestus. armatus, Pygidiopsis sp., Microparyphium kyushuensis и Echinochasmus spp.), или рассеиваются по ее площади (Maritrema muris, Eumegacetes sp., Nenimandijea kashmirensis, Pleurogenoides medians) и "ожидают", когда будут втянуты с током воды в дыхательные органы животных. Для церкарий этих трематод, также как и для церкарий, активно проникающих в хозяина, характерна дискретная локомоция. Церкарии трематод C. armatus, Pygidiopsis sp., M. kyushuensis и Echinochasmus spp. располагаются в верхних слоях воды, у берега, в зоне питания молоди рыб и рыб, в диете которых на протяжении жизни преобладает планктон. Заражение рыб происходит как при активном плавании церкарий, так и при их флотировании. Церкарии с током воды, образующимся при дыхании рыб, попадают на жабры, где и инцистируются.
Поведение стилетных церкарий M. muris, Eumegacetes sp., N. kashmirensis и P. medians соответствует таковому ксифидиоцеркарий видов Mosesia spp., P. khotenovskii, L. anatina (активно проникают в хозяина). Отличие в том, что во второй фазе свободной жизни, когда церкарии оседают на субстрат, они не способны переползать по нему. Контакт с хозяином не приводит к проникновению церкарий в него через покровы. В данном случае заражение возможно только из толщи воды, с потоком, возникающим при дыхании в одном случае раков Cambaroides spp., в других - личинок стрекоз Cordulia sp. (рис. 1).
С определенными оговорками к трематодам с подобными приспособлениями можно отнести и особей из семейств Notocotylidae и Psilostomidae. Дискретность в поведении их церкарий не проявляется в полной утрате движения - активное плавание чередуется с редкими кратковременными периодами перемещения по субстрату.
Особняком в этой группе стоят трематоды E. milvi. Церкарии этого вида образуют скопления типа "Rattenkonig", в котором локомоторные функции попеременно могут выполнять разные группы особей трематод. За счет этого конгломерат из церкарий постоянно находится в движении. В редких случаях, когда церкарии одиночные, у них проявляется дискретность в поведении – периоды активности сменяются периодами покоя.
Отсутствует дискретность в локомоции трематод рода Sphaeridiotrema. В данном случае проявляется стратегия быстрого нахождения вторых промежуточных хозяев – легочных и переднежаберных моллюсков, занимающих одно и тоже жизненное пространство с первыми промежуточными хозяевами трематод.
Церкарии без локомоционных способностей. Группу церкарий без локомоторных способностей формируют цистофорные церкарии трематод видов Isoparorchis hypselobagri и Genarchopsis goppo и церкариеумы родов Parasymphylodora и Asymphylotrema. Первые из них не способны передвигаться, вторые, как показали наблюдения, могут незначительно смещаться от места оседания на субстрат (P. japonica, A. macracetabulum) или перемещаться только на вершину щупальцев моллюска (P. markewitschi). Дисперсия церкарий этой группы осуществляется по ходу миграции первого промежуточного хозяина, и они «ожидают», когда осуществится контакт со вторым хозяином (рис. 1). Эволюция данной группы трематод, в отличие от видов рода Sphaeridiotrema (сходные условия для церкарий сразу после выхода оказываются в зоне хозяина), шла по пути минимизации двигательной активности и пролонгирования жизни (жизнеспособность цистофорных церкарий до 10 суток, а церкариеумов - до 48-60 часов). В эту группу можно включить и трематод вида Lecithodendriidae gen. sp. 1, ксифидиоцеркарии которой инцистируются во внешней среде. Перед инцистированием они способны некоторое время (10-15 минут) передвигаться в толще воды. Однако их движения малоактивны и не позволяют удалиться на значительное расстояние от места выхода из моллюска.
Подводя итог изложенному выше, можно сказать, что церкарии трематод различной систематической принадлежности, использующие в качестве вторых хозяев одних и тех же или близких по эколого-биологическим характеристикам животных, обладают сходными суточным ритмом выхода из моллюска и поведенческими реакциями, повышающими вероятность заражения облигатного хозяина.
4.3. Изменение способа проникновения церкарий в хозяина
Среди трематод обнаруживаются виды, у которых церкарии, имея морфологические структуры (стилет, железы проникновения), обеспечивающие внедрение в животных через покровные ткани, проникают во вторых промежуточных хозяев пассивно. В нашем материале это трематоды Nenimandijea kashmirensis, Eumegacetes sp., Maritrema muris и ряд других сосальщиков имеющих «вооруженных» личинок (рис. 1). Не исключено, что причина перехода ряда трематод от активного к пассивному проникновению во второго промежуточного хозяина - труднопреодолимые покровы животных, таких как раки Cambaroides spp. или личинки стрекоз Cordulia sp. Наиболее яркий пример изменения способа проникновения во второго промежуточного хозяина демонстрируют трематоды Lecithodendriidae gen. sp.1. Их церкарии инцистируются в воде и сохраняют инвазионность в течение шести-десяти суток. Заражение вторых промежуточных хозяев – личинок ручейников происходит при заглатывании инцистированных церкарий. В литературе имеются сведения о способности некоторых церкарий, в том числе и стилетных, инцистироваться в капле воды (Гинецинская, 1968). Такое явление наблюдалось и нами у церкарий Prosthodendrium dollfusi, Eumegacetes sp., Parabascus khotenovskii, которые также инцистировались в сгустках слизи. Возможно, данная способность у трематод Lecithodendriidae gen. sp.1 при каких-то условиях трансформировалась в приспособление, обеспечивающее успешное пассивное заражение личинок ручейников. Для них характерен такой же ритм выхода церкарий из моллюска, как и для остальных обнаруженных представителей семейства Lecithodendriidae, проникающих через поверхность тела животных-хозяев (рис. 1). Это свидетельствует, учитывая их длительную жизнеспособность во внешней среде (свойственно трематодам, не имеющим пика эмиссии), об относительно недавнем переходе Lecithodendriidae gen. sp.1 к пассивному заражению вторых промежуточных хозяев.
Вероятно, пассивный способ проникновения церкарий рассматриваемых видов трематод внутрь хозяев стал биологически более выгодным, обеспечивающим большинству особей паразита достижение места локализации. Такие изменения приспособлений у трематод в условиях динамичной системы паразит-хозяин закономерны и обусловлены эволюцией сосальщиков в направлении минимизации затрат энергии при реализации жизненного цикла.
Глава 5. Пути циркуляции трематод, развивающихся с участием пресноводны переднежаберных моллюсков Приморского края
Упорядочение материалов по жизненным циклам различных видов гельминтов позволяет получить как общие представления о путях их циркуляции, так и выявить сходства и различия в циклах развития паразитов и функционирования систем паразит-хозяин. Кроме того, подобные построения позволяют создавать теоретически обоснованные рабочие гипотезы при изучении жизненных циклов паразитов.
5.1 Пути циркуляции трематод
На основании собственных и литературных данных для обнаруженных трематод определено семнадцать путей циркуляции в биоценозах Приморья.
1. Моллюск→рыба: Sanguinicola spp.; 2 Моллюск→насекомое или ракообразное→рыба: Genarchopsis goppo; 3. Моллюск→турбеллярия→рыба: Asymphylotrema macracetabulum; 4. Моллюск →моллюск→рыба: Parasymphylodora spp.; 5. Моллюск→насекомое→земноводное: Nenimandijea kashmirensis и Pleurogenoides medians; 6. Моллюск→инцистирование во внешней среде→птица: Notocotylus spp., C. hisikui Psilotrema spp., Phylophthalmus sp.; 7. Моллюск→моллюск→птица: Sphaeridiotrema spp.; 8. Моллюск→насекомое→птица: Mosesia longicirrus, Parabascus khotenovskii и Lecithodollfusia anatina; 9. Моллюск→рыба→птица: Holostephanus nipponicus, H. cobitidis, Paracoenogonimus ussuriensis, Echinochasmus spinosus и E. suifunensis; 10. Моллюск→рыба, земноводное, моллюск (инцистирование внутри первого промежуточного хозяина)→птица: Echinochasmus beleocephalus. По всей видимости, к трематодам с таким видом циркуляции можно отнести и E. japonicus. Как и E. beleocephalus, они используют в качестве вторых промежуточных хозяев рыб и земноводных, а их морфологическое сходство на всех стадиях развития свидетельствует о близком родстве. Не исключено, что участие моллюсков в качестве вторых хозяев трематоды будет установлено при дальнейших исследованиях; 11. Моллюск → ракообразное → птица или млекопитающее: Maritrema muris; 12. Моллюск → рыба → птица или млекопитающее: Metagonimus yokogawai, M. katsuradai, Centrocestus armatus (возможно, Pygidiopsis sp. и Heterophyidae gen. sp.), Clonorchis sinensis, Echinochasmus milvi, E. amurensis и Microparyphium kyushuensis; 13. Моллюск → инцистирование во внешней среде → млекопитающее: Catatropis morosovi; 14. Моллюск → насекомое → млекопитающее: Prosthodendrium dollfusi Acanthatrium ovatum и Mosesia okabei; 15. Моллюск → рыба → млекопитающее: Nanophyetus salmincola schikhobalowi; 16. Моллюск → насекомое или ракообразное → рыба → рыба: Isoparorchis hypselobagri; 17. Моллюск → ракообразное → [млекопитающее] → млекопитающее: Paragonimus westermani ichunensis.
Как показали исследования, для большинства из обнаруженных трематод характерен триксенный жизненный цикл. Тринадцать видов трематод имеют диксенный жизненный цикл, для 10 из которых, относящихся к родам Notocotylus, Catatropis, Psilotrema, Philophthalmus и Azygia, характерна первичная диксения, а для трех рода Sanguinicola – вторичная (Галактионов, Добровольский, 1998). При этом подавляющее число трематод с первично диксенным циклом развиваются с участием моллюсков родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina (7 видов трематод) (таблица 1).
У трех видов с обычно триксенной циркуляцией наблюдается необлигатная амфиксения – инцистирование в теле первого промежуточного хозяина (E. beleocephalus) и внутри партенит (Echinochasmus sp., Mosesia okabei). Трематоды видов Paragonimus westermani ichunensis и Isoparorchis hypselobagri способны развиваться как по триксенному, так и по тетраксенному типу (облигатная циркуляция тетраксенная).
Наибольшая роль в циркуляции трематод из переднежаберных моллюсков принадлежит рыбам. По крайней мере, из 72 видов 30 используют рыб на этапах своего развития в качестве вторых–третьих промежуточных и окончательных хозяев (таблица 2, рис. 2). При этом для I. hypselobagri рыбы исполняют роль как промежуточных, так и окончательных хозяев. Среди остальных животных, еще только земноводные используются обнаруженными трематодами при развитии метацеркарий или марит (таблица 2, рис. 2).
Спектр вторых-третьих промежуточных хозяев у обнаруженных трематод достаточно обширен (таблица 2). Однако обращает на себя внимание то, что большинство сосальщиков на этапе развития метацеркарии использует в качестве хозяев животных какой-либо одной крупной таксономической группы. Естественно, в пределах этих групп хозяев в циркуляции трематод участвуют организмы разной систематической принадлежности. При этом не всегда вторые промежуточные хозяева – это организмы со сходной экологией, как, например, веснянки и ручейники у трематод Acanthatrium ovatum и поденки, веснянки у Prosthodendrium dollfusi. У
Clonorchis sinensis вторые промежуточные хозяева - рыбы (преимущественно сем. Cyprinidae), а окончательные в естественных условиях - преимущественно рыбоядные млекопитающие (Посохов, 2004). В то же время, у двух других обнаруженных представителей описторхид Opisthorchidae gen. sp. 1 и Opisthorchidae gen. sp. 2 вторые промежуточные хозяева – рыбы, земноводные и моллюски, что, скорее всего, обусловлено приспособлением трематод к окончательным хозяевам с широким спектром питания. При этом адаптирование трематод, вероятно, происходило не в направлении расширения круга окончательных хозяев, а в узкой специализации в отношение последнего, так как в эксперименте ни крысы, ни мыши, ни хомяки, ни цыплята не заразились.
Определенные различия наблюдаются в составе хозяев трематод, развивающихся с участием моллюсков родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina, с одной стороны, и моллюсков рода Parajuga - с другой. Среди окончательных хозяев трематод из первой группы моллюсков преобладают птицы, из второй - эта роль сравнительно равномерно распределена между рыбами, птицами и млекопитающими (рис. 2). Что касается вторых – третьих промежуточных хозяев (таблица 2), то в жизненном цикле трематод из моллюсков рода Parajuga доминируют рыбы и насекомые, такие как поденки, веснянки, ручейники. У трематод из моллюсков родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina в роли вторых промежуточных хозяев со сходной частотой
Таблица 2
Количество трематод циркулирующих с различными промежуточными хозяевами
| Вторые / третьи промежуточные хозяева / образование адолескарий | Первые промежуточные хозяева | Всего | |||
Parajuga | Boreoelona - Parafossarulus | Cinangopaludina - Amuropaludina | Cincinna | ||
| | Количество видов трематод | ||||
| Инцистирование в воде | 2 | 6 | 1 | - | 9 |
| Турбеллярии | - | - | - | 1 | 1 |
| Моллюски | 1 | 4 | 1 | - | 6 |
| Ракообразные | 2 | - | - | - | 2 |
| Поденки, ракообразные | 2 | - | - | - | 2 |
| Стрекозы | 1 | 3 | 2 | - | 6 |
| Веснянки (инцистирование в спороцисте) | 1 | - | - | - | 1 |
| Поденки | 1 | - | - | - | 1 |
| Ручейники | 1 | - | 1 | - | 2 |
| Поденки, веснянки | 3 | - | - | - | 3 |
| Поденки, ручейники | - | 2 | - | - | 2 |
| Веснянки, ручейники | 1 | - | - | - | 1 |
| Рыбы | 11 | 4 | 1 | - | 16 |
| Моллюски, рыбы, земноводные | - | 2 | - | - | 2 |
| Рыбы, земноводные (инцистирование в первом промежуточном хозяине) | - | 1 | - | - | 1 |